信越本線横川 - 軽井沢間で専用補助機関車EF63形との協調運転を可能とした派生系列。以下の点で165系との相違点がある。
・協調運転用の機器としてSRB8形界磁接触器を新たに設置。
・制御装置を協調運転対応の物に設計変更し搭載。
・抵抗器の容量を増大。
・協調運転時に下り軽井沢方先頭車となるクハ169形にEF63形との連絡装置・非常制動時に衝撃を抑える特殊構造の非常弁・主幹制御器への防護回路等を搭載。
・協調制御用にKE70形ジャンパ連結器を搭載。
本来の目的である信越本線における急行列車運用は1986年11月ダイヤ改正で消滅し、その後は長野地区の快速・普通列車や波動用として運用された。
既にJR東日本では全車引退しており、しなの鉄道に譲渡された3両編成4本の12両が在籍する。
しかし、2011年7月から、JR路線に全車両が乗り入れができなくなり、S54編成が引退した。
さらに、2013年のダイヤ改正で全車両が定期運用を離脱し、4月29日に引退する。