詳細はアルファードの記事を参照。
初代
2008年に登場したアルファードの派生車種。ネッツ店専売の日本専用車であり、コンセプトとしては日本人好みのわかりやすい豪華さを打ち出した。初代の後期型にはハイブリッド仕様がある。
エンジンは2400ccと3500cc、2400ccハイブリッドがある。3500ccはハイオク仕様。トランスミッションは3500ccのみ6ATで、それ以外はCVT。
乗車人数は8人と7人、ハイブリッドは7人乗りのみ。内装色はエアロ仕様が黒で、それ以外はベージュ。
2代目
2015年にアルファードと同時にフルモデルチェンジ。初代がタイ、マレーシアなど東南アジア諸国で並行輸入され人気を博していたことから、正式に東南アジアに輸出されている。中国ではクラウンのブランドを冠したクラウンヴェルファイアとして販売されている（エンブレムがクラウンの王冠になっていること以外は日本のヴェルファイアと大差ない）。
2017年にアルファードと共にマイナーチェンジ。3500ccのトランスミッションが8速に変更されたほか、第2世代のToyota Safety Senseを装備し安全性を大きく高めた。2020年からは全店舗取り扱いになり、スマホ連動のディスプレイオーディオを装備するなど細かい改良は行われている。ただ、モデル末期にはマイナーチェンジで押しの強くなったアルファードに押される格好で売れ行きがいまひとつ伸び悩むようになり、2022年現在はヴェルファイアは特別仕様車のみ販売という状況になっていた。
ヴォクシーの時のように色々と噂が自動車情報誌に掲載されており、アルファードに一本化する（つまり元サヤ）という話から海外向けヴェルファイアは残すので、それなら（ヴェルファイアの生産は海外向けも三重県のトヨタ車体いなべ工場なので）日本でも残して販売継続という話まで様々、だったのだが…。
3代目
2023年6月21日、アルファードと共に新型に移行することが発表された。
プラットフォームをカムリやRAV4などに使われている、GA-Kに刷新。剛性強化のためオープンカーで使うような補強をしているとのこと。
見た目以外でほとんど違いのなかった先代以前と違い、搭載エンジンからアルファードと明確に差別化されており、アルファードでは2500cc自然吸気の2AR-FEで先代と変わらないのに対し、ヴェルファイアでは2400ccターボのT24A-FTS（レクサスNXやクラウンクロスオーバーRSと同じもの）+8ATとなる。ハイブリッドはどちらも同じ2500ccのA25A-FXS。排気量は先代と変わらないが、エンジンは新しくなっており燃費も向上している。いずれの仕様でもFFと4WDが選択できるほか、将来的にはPHEVモデルも用意される予定。なお、3500ccは廃止された。
サスペンションのチューニングもアルファードとは異なり、ヴェルファイアにのみフロントパフォーマンスブレースが装備される。
一方でカラーリングの設定はアルファードより少なく、白黒2色だけ。インテリアは共通カラーの黒のほか茶色をヴェルファイア専用として選べるようになっている。また、全グレード本革シートが採用されるのもアルファードと違うところ。先代まではフロントのエンブレムがネッツ店の専用（全店併売化後にトヨタマークに変更）だったが、3代目からははじめからトヨタマークになっていて、ヴェルファイアのエンブレムはスライドドア横に移された。
重量が増えたことからホイールのPCD（Pitch Circle Diameter。ホイールを固定するボルト穴の中心を結んだ円の直径のこと）がそれまでの114.3から120に大きくなっており、先代からホイールを使い回すことはできない。
グレードはアルファードが3つあるのに対し2つに絞られており、「Z Premier」「Executive Lounge」の2種類。廉価グレードがない分価格も大幅に上がっており、655万円（本体価格）からという高額な設定になった。2024年12月の改良でExecutive LoungeにPHVモデルが追加され、新たにメタリックカラーが選べるようになった。アルファードと違ってヴェルファイアにはエントリーモデルの追加は行われず、価格の高さは変わっていない。
