第12話で不動明王が宿る『フドウ雷鳴剣』を所有するトウマを卑劣な罠にはめてフドウ雷鳴剣を奪い、不動明王に「全ての妖聖剣を集めた後に他の剣武魔神と戦わせてやる」と約束して契約を取り交わす事に成功、フドウ雷鳴剣を手中に収めたが、第14話でフクロウが勝手に持ち出した事もあって取り返されると、しばらくはトウマにフドウ雷鳴剣を持たせる事にして、その場を後にした。

第15話では姫が現れると咲く『鬼桜』の木が強い光を放っている事に気付き、それと前後して自身の通う中学校に転校して来た姫乃アヤメに興味を抱く。そして第18話では自ら彼女に接近し桜の枝を近づけ、桜がアヤメに反応して開花したのを見て、彼女こそが自分達が探していた姫と確信した。

アヤメが姫だと確信してからは、彼女を姫と呼んでうやうやしい態度で接するようになり、彼女から「私、姫じゃなくて姫乃なんですけど…」と否定されてもしつこく付き纏い、下僕の様に甲斐甲斐しく尽くすも余計に彼女から迷惑がられてしまうなど、残念なイケメンになりつつある。

アヤメから姫の人格が表面化し始めてから彼女と結託するようになるが、そこでも表面化する以前と変わらず甲斐甲斐し尽くすようになってしまい、更に天然ボケ（自身は姫が求める『伝説の男』の対象ではないが、着たジャケットを脱いでアピールしようとしたり、姫が通りかかったオロチに「今の、少しおいしそうだったわね」と興味を示したため彼の元へと向かうが、何を勘違いしたのかオロチからドッグフードを譲ってもらうなど）をかます為に呆れられており、話が進むにつれ残念なイケメンに拍車をかけてしまっている。

しかしながら第23話では姫（アヤメ）の邪魔を働いた存在として、Dr.カメレオンを襲い容赦なく手を下しているなど、残虐非道な本性はそのままである。

第30話では、実はアヤメに取り憑いていた女郎蜘蛛に騙されていた事を知る。怒りを見せるが女郎蜘蛛の糸で拘束された上、酒吞童子に戻ろうとするが洞潔と共に妖力を吸われてしまう。

第32話ではトウマが憑依した玄武がさくら元町タワーを覆っていた繭を切ってくれたお陰で、女郎蜘蛛の糸から解放され自由になる。

そして女郎蜘蛛の前に現れピンチの妖怪探偵団を助けると、酒吞童子の姿へと戻る（彼曰く「この姿になるのも久しぶりだな」との事）。

右腕が女郎蜘蛛の糸に巻かれるもののその糸を溶かした上、女郎蜘蛛の足を切り裂いた。

さらに小さくなった女郎蜘蛛にとどめを刺そうとして逃げられるが、意外にもミッチーに女郎蜘蛛を倒される。

その後、トウマにどうして自分達を助けたのか聞かれると、「借りをつくるのは好きじゃないだけだ」と答えて洞潔と共に去っていった。

そして桜を見上げて洞潔に「今後、どうなさるおつもりで？」と聞かれ「近くに姫がいることは間違いない。必ず探し出してみせます。姫」と答えて、再び、姫探しの決意を固めるのだった。

なお、女郎蜘蛛の一件でナツメとトウマに正体を知られたためなのか、洞潔と共に学校に来なくなってしまった。

第37話では妖聖剣を手に入れるがためにケースケを誘拐し、人質に取るという行為に出た。引き換えに妖聖剣を渡すよう要求し、交渉が決裂すると力ずくで奪おうとする。この時にバトルフィールドとして景色がくすんだ空間へ引きずり込む術も披露している。

ナツメが召喚した妖怪達やトウマの憑依召喚を圧倒するが、突如乱入した空亡ウイルスによって倒されてしまう。

しかしナツメが空亡ウイルスを倒したのを見て、ナツメが自分達が探している姫である朱夏の生まれ変わりだと確信すると、アヤメの時と同様、以後はナツメにつきまとい始める。

第38話ではナツメにうやうやしい態度で接するようになるが、やっぱり残念なイケメンのままである。第40話で学校に復帰するが、やはりナツメにうやうやしい態度でかしずいて迷惑がられるのだった。

第43話で洞潔の最期を看取った後は、妖聖剣の残り1本である『ビャッコ大霊槍』を入手するために霊剣林に向かう。

そこで同じくビャッコ大霊槍を求めるトウマと対峙するが、最終的には共に闘う事で白虎に認められた。

第46話では遂に全て揃った妖聖剣を使い、朱夏の覚醒の儀式をとり行うが、それが自らの復活のために空亡が仕組んだ偽りの伝承だった事を知り、愕然とする。

最終話では覚醒したナツメ（朱夏）が空亡の攻撃を受けそうになった所を庇った。その後、復活した不動明王・界により空亡が打ち倒されると、彼女やその仲間と共に空天の裏切りの真実を見届けた。

全てが終わった後は残されたアシュラ豪炎丸を手に1人佇み、「人間界も退屈はしなかった」と呟いて何処へと去っていった。

妖怪ウォッチ4

設定及び劇中での動向は、アニメ版とほぼ同じ。

ウキウキペディアの紹介では、洞潔が学校の先生として苦労する様子を楽しんでいるという設定が書かれている。

姫が絡むと周りが見えなくなる面はしっかり再現されており、第5章のラスト近くで新たなウォッチ使いとして目覚めたフミちゃんを姫だと思い込んで、「あなたこそが、姫に違いない！」と堂々と断言しておきながら、結局勘違いだったという醜態を晒してしまう。

奇しくも、イナホを姫だと勘違いしたフクロウを散々嘲笑しておきながら自身も同じ過ちを犯す（しかも、当のフクロウの眼前で）という、ある意味特大ブーメランなしっぺ返しを喰らう事となった。

ちなみに不正解だった2人は転生先と何らかの接点があり、前者は30年後の母親、後者は中の人が同じ。

アニメ版で目立った卑劣な行いの数々は、本作ではあまり見られないが、ナツメが自分達の探す姫（朱夏）であるかを確かめるがために、ナツメの目の前でケースケを殺そうとするなど、目的の為に手段を選ばない所は本作でも変わらない様である。

結果として、思惑通りに（一時的にではあるが）朱夏が覚醒するもあっさりと拒絶された。同時に、先の卑劣な行為に対して朱夏の怒りを買い、その圧倒的な力を身をもって知る事となった。

その後間もなくして、アニメ同様に洞潔を喪う事となるが、以降は姫の生まれ変わりであるナツメを守るために、不本意ながら妖怪探偵団と行動を共にする事になった（この時に、酒呑童子と契約及びアーク入手）。

空亡との最終決戦後はナツメに「困ったことがあればいつでもお呼びください。たとえ地の果てでも駆けつけます」と別れを告げ、妖魔界へと帰っていった。

以降はクリア後のクエスト、『黒く燃える炎の影に』で再登場。空亡が消えたにも拘わらず、再びさくら元町で空亡ウイルスに似た気配を感じ、放っておけばまたナツメに危害が及ぶとも限らないとして調査を開始。その過程でナツメ達に相談を持ちかけた。

空亡ウイルスに感染していたアシュラ豪炎丸を浄化しようとした所、そこから現れた洞潔とまさかの再会を果たす。「我が主にすべてを託したのだからもうこれ以上心残りはない」と言う洞潔に対して、「我らの悲願達成のためには…お前の力が、必要だ。だから…戻ってこい、洞潔」との言葉を返し、洞潔を呼び戻した。

このクエストは手持ちに酒呑童子を加え、且つ単独戦闘もある為、事前に酒呑童子を推奨レベルまで上げておかなければ、ほぼ確実に返り討ちに遭う。