プレイヤーは主人公のフォックスが乗る戦闘機アーウィンを操る。
1つの惑星や宙域が1つのステージとなる。
- プレイヤーは惑星コーネリアのステージから始め、惑星ベノムを目指す。
- コーネリアからベノムまでのルートはレベル1〜3の全部で3つ存在しており、ゲーム開始時に選択する。
  - ルートごとに攻略するステージが違うほかに、それぞれ難易度も異なる(高いレベルほど難易度が高い)。
  - 惑星コーネリアのように、同じ名前のステージが複数のルートに存在する場合もあるが、その場合でもルートが違えばステージ構造は異なる。原則的にレベル1〜2は全6面、レベル3は全7面。
ステージを進めて、最後に待ち受けるボスを破壊することでステージクリアとなる。
クリアすると、そのステージ全体で出現した敵機のうち何%を撃墜したかが集計される。
- 撃墜率×100がスコアとなり、一定のスコアに達するごとにコンティニュー回数が1増える。
敵の攻撃を受ける、地形にぶつかるなどするとアーウィンのシールド残量が減っていく。
- シールド残量が0になるとミスとなり、残機が1つ減る。
  - 残機が0の状態でミスをするとゲームオーバーになる。
  - 減ったシールド残量はアイテムを取ることで回復するほか、ステージクリアによって完全に回復する。
- アーウィンの翼にダメージを受け続けると、翼が破壊されてしまうことがある。
  - この状態では、ブラスターが初期状態の単発のものに戻ってしまったり、旋回速度が下がったりといったペナルティを受ける。
  - 破壊された翼は、ブラスターを強化するアイテムを取得することで自動的に修復アイテムを取得して復活する。
フォックスの他にも3人の仲間が戦線に参加しており、逐一アドバイスなどの通信を送ってくる。
- 時々敵機に追われることがあり、この時は追われている仲間の機体のシールド残量が表示される。
  - 敵機を撃墜しないと仲間はダメージを受け、最後には墜落してしまう。墜落してしまった仲間は以降のステージで登場しなくなる。
  - 仲間のシールドは、敵機に追われている場面で一定時間放置する以外では一切減らないが、その代わりに一切回復しない。
ゲームオーバーになった際にコンティニュー回数が残っていれば、そのステージから再開することができる。
- ただしその場合、アーウィンの状態およびスコアはリセットされる。

シリーズ作品

→スターフォックスシリーズを参照。

キャラクター

→スターフォックスシリーズのキャラクターを参照。

登場メカ

→スターフォックスシリーズの兵器・メカニック一覧を参照。

登場する惑星・宙域など

「ライラット系」を参照。

余談

海外に存在した都市伝説に、SFC時代は全員義足というものがあったが、後に公式から否定されている。
主人公たちが動物なのは、『子供を戦いの矢面に立たせて世界を救うサンライズのロボットアニメに嫌悪感を持っていたから』だと、宝島社『HIPPON SUPER!!』誌上の開発者インタビューで語られている。
『64』の売上本数は約400万本以上で、世界一売れたシューティングゲームソフトとしてギネス・ワールド・レコーズに登録されている。
2018年発売のNintendo Switch版の『スターリンクバトル・フォー・アトラス』には、スターフォックスコラボが数多く盛り込まれている。
『64』と『アサルト』に出演した声優の多くが『ウルトラマンシリーズ』、『ゲゲゲの鬼太郎』、『ドラゴンボールシリーズ』、フジテレビ版『きかんしゃトーマス』、『ONEPIECE』でも共演している。